1967-ben jött létre, a Városi Képtár és a Diósgyőri Vármúzeum egyesülése révén. A Miskolci Galéria volt a vidék első kiállítási intézménye. Miskolc első kétemeletes háza, az úgynevezett Rákóczi-ház, hajdani barokk kúria. 1996-ban költözött ide a galéria. A Dőry család birtokolta, az ő kúriájuk volt, amely 1660 körül épült. Dőry Ferencnek nevezetes vendégei voltak 1704-ben és 1706-ban, II. Rákóczi Ferenc és a francia király követei. Ezért nevezik Rákóczi-háznak a miskolciak, emléktáblája is van a fejedelemnek az épület elülső falán.

„A városnak ebben az időben alig volt ötezer lakosa. Háza meg 8-900 körül. Csak az avasi templom, az akkor még földszintes scola, néhány nemesi kúria, meg Dőry Ferenc emeletes háza emelkedett ki a korábban épült házak között."